Evolution of flowering adaptations in temperate grasses

Abstract

Grasses (Poaceae) represent an unparalleled evolutionary success story and are particularly well adapted to the environmental challenges posed by temperate habitats. Crucial to their evolutionary success in temperate ecosystems is their ability to align phenological events coordinating growth and reproduction with predictable, seasonal variations in temperature and daylength. However, only a few subfamilies of grasses have spread to temperate niches, a biogeographic bias that renders grasses a good system for comparative analyses of physiological and phenological traits that facilitate adaptive radiations in temperate habitats. The work presented in this thesis identified and characterised molecular mechanisms that determine the rules for seasonal flowering, driving one of the most successful adaptive radiations among flowering plants.

Many temperate grasses synchronise flowering with favourable conditions within the relatively short growing season through a two-step process. First, prolonged cold exposure enhances their ability to flower, a process known as vernalisation. Transition from vegetative to reproductive growth is then further accelerated by long photoperiod in spring. This warrants the subsequent emergence inflorescences under suitable environmental conditions, timed to utilise a limited growing season. This development is controlled by interlocked genetic networks that integrate mechanisms for sensing cold, photoperiod, and timing.

In this doctoral project, I examined the evolutionary history of adaptations to temperate climates in various subfamilies of grasses and potential implications for shifts between biological niches from their original tropical to increasingly temperate habitats. The research was focused on mechanisms that control flowering in model and temperate cereal species to investigate whether these are conserved within and between Pooideae and other temperate subfamilies. I employed a wide range of methodological approaches, such as growth experiments, phylogenetic reconstruction, comparative transcriptomics, and functional data analysis for these purposes. The results indicate that a portion of the genetic basis for adaptation to long photoperiods evolved early within the Pooideae subfamily, and that vernalisation responses have arisen multiple times in different subfamilies through a parallel evolutionary process. Nevertheless, it was demonstrated that many of the investigated genetic processes had undergone extensive lineage-specific evolution, and that minor changes in how these genes are regulated in response to external cues are sufficient to promote transitions between habitats with different demands for physiological and phenological adaptations such as floral onset, especially within the early-diverging Pooideae lineage Stipeae.

Gras (Poaceae) er ein evolusjonær suksesshistorie utan like og særleg godt tillempa dei miljø- messige utfordringane tempererte habitat byr på. Utslagsgjevande for grasa sin evolusjonære framgang i tempererte økosystem er deira evne til å høve fenologiske hendingar som samordnar vekst og formeiring med føreseielege, årstidsbundne variasjonar i temperatur og daglengd. Likevel har berre nokre få underfamiliar av gras spreidd seg til tempererte nisjar, ei biogeografisk skeivfordeling som gjer grasfamilien til eit godt døme for samanliknande analyse av fysiologiske og fenologiske trekk som fremjar adaptive radiasjonar i tempererte habitat. Arbeidet lagt fram i denne avhandlinga identifiserte og karakteriserte molekylære mekanismar som fastset reglane for årstidsbunden blomstring, noko som driv ei av dei mest suksessrike adaptive radiasjonane blant blomsterplanter.

Mange tempererte planter samkøyrer blomstring med gunstige tilhøve i den høvesvis korte vekstsesongen gjennom ein to-stegsprosess. Fyrst aukar langvarig kulde evna til å blomstre i ein prosess som kallast vernalisering. Overgangen frå vegetativ til reproduktiv vekst vert ytterlegare framskunda av lang fotoperiode på våren. Dette tryggjar påfølgjande framvekst av blomsterstand under høvelege forhold, tidsnok til å nytte seg av ein tidsavgrensa vekstsesong. Denne utviklinga styrast av samanvovne genetiske nettverk som knyter saman mekanismar for sansing av kulde, fotoperiode og tidtaking.

I dette doktorgradsprosjektet undersøkte eg den evolusjonære historia til tilpassingar til tempererte klima i ulike underfamiliar av gras og mogelege fylgjer for skift mellom biologiske nisjar frå deira opphavleg tropiske til stadig meir tempererte habitat. Forskinga vart retta mot mekanismar som styrer blomstring i modell- og tempererte kornartar for å undersøkje om desse er konservert innanfor og mellom Pooideae og andre tempererte underfamiliar. Eg nytta eit breitt register av metodologiske tilnærmingar slik som vekstforsøk, fylogenetisk rekonstruksjon, samanliknande transkriptomikk og funksjonell data-analyse til desse føremål. Resultata peiker mot at ein del av det genetiske grunnlaget for tilpassing til lang fotoperiode utvikla seg tidleg i Pooideae-underfamilien og at vernaliseringsrespons har oppstått fleire gongar i ulike underfamiliar av gras gjennom ein parallell evolusjonær prosess. Likevel vart det vist at mange av dei undersøkte genetiske prosessane hadde gjennomgått omfattande linjespesifikk evolusjon og at små endringar i korleis desse gen regulerast av og i høve til ytre påverknadar er tilstrekkelege til å fremje overgang mellom habitat med ulike krav til fysiologiske og fenologiske tilpassingar slik som blomstringstid, særleg i den tidlegskilde Pooideae-linja Stipeae.