Plant-parasitic nematodes of the Ethiopian food security crop enset (Ensete ventricosum) : occurrence, distribution, characterisation and management

Abstract

To confront the challenges of eradicating hunger and improve food security, agricultural growth needs to be driven by intensification. This in turn increases the threat of pests and diseases, including plant-parasitic nematodes. This calls for an approach that integrates various disciplines in order to implement sound pest management strategies. On top of this, the impact of climate change on agriculture is immense, in terms of bringing more uncertainty to agricultural productivity. Our staple crops are facing major challenges, therefore diversification from overreliance on a few major crops is much needed. Here is where the underutilised, neglected or orphan crops come to the picture, these crops have great potential to circumvent global food insecurity. Enset (Ensete ventricosum (Welw.) Cheesman) is one of those orphan crops serving as a major starch staple for about 20 million people in southern Ethiopia. The overall aim of this work is to provide a comprehensive study associating the rarely recognised plant-parasitic nematodes and the orphan food security crop enset. We provide the most comprehensive study to date, relating nematode infection and distribution with enset in Ethiopia. This thesis is comprised of four papers each addressing specific objectives. The first objective was to review plant-parasitic nematodes associated with banana, enset and abaca. This book chapter (Paper I) summarises and highlights researches conducted on the biology, disease cycle, host reaction, symptoms and management strategies of the most widespread and important nematodes associated with banana, enset and abaca, namely the burrowing, lesion, spiral and rootknot nematodes. Most of the reviewed studies focus either on bananas or plantains, with only a few studies associating nematodes with enset. This knowledge gap has led us to undertake a more in-depth study in this area (paper II and IV). In order to assess the distribution, population density and incidence of plant-parasitic nematodes associated with enset a survey was conducted in August 2018 (Paper II). A total of 308 samples were collected and 11 plant-parasitic nematode genera were identified: Pratylenchus, Meloidogyne, Helicotylenchus, Scutellonema, Tylenchorhynchus, Rotylenchulus, Aphelenchoides, Cephalenchus, Pratylenchoides, Trophurus and Hoplolaimus. With the genus Pratylenchus being the most prominent one, occurring in 100% of samples at densities as high as 25,000 per 10g roots in samples obtained from enset roots growing in the highlands of Guraghe (2200-3000 m.a.s.l.). The lesion nematode was found causing dark purple lesions on the enset corm and roots. Using morphometric and molecular data, all Pratylenchus populations were identified to be Pratylenchus goodeyi. During the study we found out that differences in the number of P. goodeyi extracted from the roots of different enset cultivars, indicating possible resistance of the cultivars to the nematode. As a separate study (Paper IV), we conducted a survey to assess the nematode infection levels of enset planting materials. It is evident that banana and plantain suckers are key sources of nematode infection and spread. One to two-year-old enset suckers were collected from markets and farmers’ fields and nematodes were extracted from the roots. P. goodeyi was recovered from 100% of root samples, at densities ranging from 10 to 190 per 10 g roots. We observed that younger suckers appeared to be less infected and lesions were prominently visible on the corms and roots of the older suckers. This has led us to further investigate the host response of enset; we screened nine enset cultivars for resistance against P. goodeyi and assessed the pathogenicity of P. goodeyi using four inoculum densities on three enset cultivars (Paper III). The third objective of our project was to provide the first proper assessment of the reaction of enset to P. goodeyi infection. So far, the damage caused or how different enset cultivars react to the nematode has not been determined. Identifying resistance is an important task and the best sought management strategy for plant parasitic nematodes. In a screenhouse, nine enset cultivars were inoculated with a mix of adult and juvenile P. goodeyi to evaluate host response and identify potential sources of resistance. After 9 months of incubation, significant differences in the final population densities (Pf) and reproduction factor (RF) were observed amongst the cultivars. The cultivar ‘Gefetanuwa’ was the most susceptible (Pf = 25799 and RF = 12.9) and similarly in a repeat experiment for 4.5 months (Pf = 126534 and RF = 63.3). On the other hand, cultivars ‘Maziya’, ‘Heila’ and ‘Kellisa’ demonstrated resistance. In the pathogenicity experiment, four inoculum densities used significantly affected the Pf and RF but there was difference among the three cultivars used (‘Maziya’, ‘Heila’ and ‘Arkiya’). From the screening experiment, we can see that cultivars ‘Maziya’ and ‘Heila’ are both resistant and cultivar ‘Arkiya’ also had similar traits. Such studies help to provide information on various enset cultivars and detect resistance that can be used for breeding improved, pest and disease resistant cultivars (Paper III).

For å møte utfordringene med å utrydde sult og forbedre matsikkerheten, må produksjonen på jordbruksarealene intensiveres. Dette til gjengjeld øker trusselen fra skadedyr og sykdommer, inkludert planteparasittiske nematoder. Dette krever en tilnærming som integrerer ulike fagområder for å frambringe en sunn skadedyrsstrategi. På toppen av dette er virkningen av klimaendringer på jordbruket enorm, som øker usikkerheten til landbruksproduksjonen. Våre basisvekster står overfor store utfordringer, og det er derfor stort behov for diversifisering i hva bøndene dyrker, for å redusere risikoen for matmangel. Det er her er underutnyttede og forsømte kulturvekster kan komme inn i bildet, disse vekstene har stort potensiale for å bidra til bedre global matsikkerhet. Enset (Ensete ventricosum (Welw.) Cheesman) er en av de uutnyttede vekstene som bidrar som en viktig stivelseskide for rundt 20 millioner mennesker i Sør-Etiopia. Det overordnede målet med dette arbeidet er å gjennomføre en omfattende studie som ser på samhandlingen melleom de sjeldent anerkjente planteparasittiske nematodene og denne uutnyttede planten som er så viktig for matsikkerheten i Etiopia. Vi har utført den mest omfattende studien i nematoder hos enset til dags dato, knyttet til nematodeinfeksjon og spredning av nematoder med enset i Etiopia. Denne oppgaven består av fire artikler som hver tar for seg spesifikke mål. Det første målet var å gjennomgå plante-parasittiske nematoder assosiert med banan, enset og abaca. Dette bokkapittelet (Artikkel I) oppsummerer og fremhever undersøkelser utført rundt biologi, sykdomssyklus, påvirkning av vertsplanten, symptomer og bekjempelsesstrategier for de mest utbredte og viktige nematodene assosiert med banan, enset og abaca, nemlig har ikke norsk navn “gravende” er ikke så bra navn egentlig, rotsår, spiral og rotgall nematoder. De fleste av de studiene vi så på fokuserer enten på bananer eller plantains, siden det finnes bare noen få studier som forbinder nematoder med enset. Dette kunnskapsgapet har ført til at vi har gjennomført grundige studier på dette området (Artikkel II og IV). For å vurdere utbredelsen av nematoder hos enset i Etiopia, ble populasjonstetthet og forekomst av planteparasittiske nematoder forbundet med enset gjennømført i en undersøkelse i august 2018 (Paper II). Totalt ble 308 prøver samlet og 11 vi identifiserte planteparasittiske nematodeslekter: Pratylenchus, Meloidogyne, Helicotylenchus, Scutellonema, Tylenchorhynchus, Rotylenchulus, Aphelenchoides, Cephalenchus, Pratylenchoides, Trophurus og Hoplolaimus. Slekten Pratylenchus er den mest fremtredende, og den forekommer i 100% av prøvene med tettheter så høye som 25.000 per 10g røtter i prøver hentet fra ensetrøtter som vokser i høylandet i Guragheområdet (2200-3000 m.o.h.). Rotsår nematode forårsaket mørklilla lesjoner på knoller og røtter. Ved hjelp av morfologiske og molekylære metoder ble alle Pratylenchus-populasjoner identifisert som Pratylenchus goodeyi. Vi fant forskjeller i antall P. goodeyi ekstrahert fra røttene hos forskjellige enset-kultivarer, noe som peker på mulig motstandskraft av ulike sorter mot denne nematoden. Som en egen studie (Artikkel IV) gjennomførte vi en undersøkelse for å vurdere formeringsmateriale av enset som er på markedet i Etiopia. Det er tydelig at banan- og plantainavleggere er viktige kilder til nematodeinfeksjon og spredning. En til to år gamle avleggere ble samlet inn fra markeder, og hos bønder, og nematoder ble ekstrahert fra røttene. P. goodeyi ble funnet i 100% av røttene i en tetthet fra 10 til 190 per 10 g røtter. Vi observerte at yngre avleggere så ut til å være mindre infiserte, og lesjoner var tydelig synlige på knollene og røttene til de eldre avleggerne. Dette fikk oss til å undersøke vertsresponsen hos enset med dyptgående; vi screenet ni enset-kultivarer for motstandskraft mot P. goodeyi og vurderte patogenisiteten til P. goodeyi ved hjelp av fire inokulat-tettheter på tre enset-sorter (Artikkel III). Det tredje målet med prosjektet vårt var å gi den første gjennomførte vurderingen av samspillet mellom enset og P. goodeyi-infeksjon. Ingen har så langt sett på skadene forårsaket av, eller hvordan forskjellige ensettkulturer reagerer på, denne nematoden. Å identifisere motstandskarft er en viktig oppgave og den beste bekjempelsesstartegien for å kontrollere nematodeinfeksjoner. I et ‘screenhouse’ ble ni enset-kulturer inokulert med en blanding av adulte og yngre P. goodeyi for å evaluere vertsrespons og identifisere potensielle kilder til motstandskraft hos enkelte sorter. Vi observerte signifikante forskjeller blant sortene med hensyn til populasjonstetthet (Pf) og reproduksjonsfaktor (RF) etter 9 måneders inkubasjon.. Kultivaren ‘Gefetanuwa’ var den mest utsatte (Pf = 25799 og RF = 12,9) og tilsvarende i et annet gjentaketter 4,5 måneder (Pf = 126534 og RF = 63,3). På den annen side var sortene ‘Maziya’, ‘Heila’ og ‘Kellisa’ motstandsdyktige. I patogenisitetseksperimentet påvirket fire inokulumtettheter Pf og RF i betydelig grad, men det var forskjell mellom de tre sortene som ble brukt i dette forsøket (‘Maziya’, ‘Heila’ og ‘Arkiya’). Fra forrige screeningseksperiment kunne vi se at ‘Maziya’ og ‘Heila’ begge var resistente og ‘Arkiya’ hadde også lignende egenskaper. En slik type undersøkelse bidrar til informasjon om ulike sorter og oppdage kilder til motstandskraft som kan brukes i fremtidig foredling av enset (Artikkel III).