Tetradecylthioacetic acid (TTA) – A functional feed ingredient for Atlantic salmon (Salmo salar L.): Growth, sexual maturation and health
Abstract
Farmed Atlantic salmon (Salmo salar L.) is transferred to sea at different times during the year. Independently of time after sea transfer, the salmon experience a period of low performance, characterized by reduced appetite, feed efficiency, growth rate, condition factor, muscle fat and fat retention during first spring in sea (Paper I). In addition, such low-performing periods may be a predisposing factor for outbreak of diseases, such as infectious pancreatic necrosis (IPN) (Paper III) and heart and skeletal muscle inflammation (HSMI) (Paper IV). The temporary reduction in muscle fat content observed during first spring in sea may indicate a higher demand for available energy than what is obtained from traditional salmon feed. In the present thesis tetradecylthioacetic acid (TTA) is used in both 1+ and 0+ farmed Atlantic salmon, during first spring in sea, to enhance muscle fatty acid oxidation capacity. In contrast to previous studies with TTA in fish feed, the idea with the present work was to use diets supplemented with a low level of TTA and only during short periods, where more energy might be needed.
Dietary supplementation of TTA significantly reduced the frequency of sexual mature 1+ male Atlantic salmon first autumn in sea (Paper II). Compared to control, dietary supplementation of TTA resulted in a three-fold reduction in incidence of sexual mature males (0.6% versus 1.8%). The final body weight was not affected. As muscle fat was reduced by dietary TTA in spring, the effect on maturation is probably a consequence of lower energy status at this time, too low to initiate the maturation process.
In 1+ smolt transferred to sea in spring, a natural outbreak of IPN occurred eight weeks after sea transfer. Relative percent survival for the fish fed TTA in sea water was 70% compared with the un supplemented groups, significantly reducing mortality from 7.8% to 2.3% (Paper III). Plasma chloride was reduced by dietary TTA and related to increased IPN survival, which may suggest an improved osmoregulatory capacity in fish fed a TTA-supplemented diet. Reduced fat and enhanced β-oxidation rate were further observed in white muscle following administration of TTA, indicating that TTA resulted in a re-allocation of dietary fatty acids from storage to energy producing oxidation. In addition to the effect on survival during the IPN-outbreak, TTA was found to significantly reduce mortality during a natural outbreak of HSMI in 0+ smolt. The mortality was reduced from 4.7% in the un-supplemented to 2.5% in the TTA-supplemented groups (Paper IV). Expression of several genes related to lipid metabolism (Peroxisome proliferator activated receptor (PPAR) α and β, carnitine palmitoyl transferase I (CPT I) and acyl-CoA oxidase (ACO)) were higher in ventricles from salmon fed TTA. At the same time, urea content in plasma was found to be lower in fish fed TTA. Taken together, these results indicate that the dietary effect on survival may partly be due to an altered metabolic balance, with better protein conservation due to increased lipid oxidation. In addition, 0+ salmon previously fed a TTA-supplemented diet had a higher growth rate during the disease period, compared to the control.
In conclusion, TTA reveals a range of biological and physiological effects in salmon, resulting in better resistance to diseases such as IPN and HSMI, reduced sexual maturation and similar or better growth performance. The presented thesis may exemplify the importance of developing functional feed ingredients in modern fish farming for achieving better growth, reduced sexual maturation and improved health. Oppdrettet atlantisk laks (Salmo salar L.) blir satt i sjøen til ulike tider av året. Uavhengig av tidspunkt for utsett i sjø gjennomgår laksen en periode kjennetegnet ved redusert appetitt, fôrutnyttelse, vekstrate, kondisjonsfaktor, fettinnhold i muskel og retensjon av fett første vår i sjø (artikkel I). I tillegg kan slike perioder med lav ytelse også være en utløsende faktor for utbrudd av sykdommer, som infeksiøs pankreas nekrose (IPN) (artikkel III) og hjerte- og skjelettmuskel betennelse (HSMB) (artikkel IV). Den midlertidige nedgangen i fettinnhold i muskel om våren kan være forårsaket av et høyere behov for tilgjengelig energi, enn hva som oppnås ved ett tradisjonelt laksefôr. I denne avhandlingen er tetradecylthioacetic acid (TTA) brukt i fôr til både 1+ og 0+ oppdrettslaks første vår i sjø, for å øke kapasiteten for fettsyreoksidasjon i muskel. I motsetning til andre forsøk med TTA i fiskefôr var idèen i dette arbeidet å bruke fôr tilsatt en lavt nivå av TTA og kun i korte perioder, hvor laksen muligens trenger mer energi.
Tilskudd av TTA i fôret gav en signifikant reduksjon i frekvensen av kjønnsmodne hanner av 1+ atlantisk laks første høst i sjø. Sammenlignet med kontrollfôret hadde TTA-fôret laks bare en tredjedel så mange kjønnsmodne hanner (0,6% versus 1,8%) (artikkel II). Sluttvekta i forsøket var ikke påvirket. TTA reduserte mengde fett i muskel om våren. Effekten på kjønnmodning kan sannsynligvis være en konsekvens av redusert energistatus på denne tiden og at denne ble for lav til å starte modningsprosessen.
I et forsøk med vårutsatt smolt (1+) brøt det ut naturlig IPN åtte uker etter sjøutsett. Relativ prosent overlevelse for fisk fôret TTA i sjøvann var 70% sammenlignet med gruppene uten tilsetning, med en signifikant redusert dødelighet fra 7,8% til 2,3% (artikkel III). Nivået av klorid i plasma ble redusert etter fôring med TTA og varierte i takt med IPN dødelighet, noe som kan indikere at fisk fôret med TTA hadde økt osmoreguleringskapasitet. Etter fôring med TTA ble det også observert mindre fett og et høyere nivå av mitokondriell β- oksidasjon i hvit muskel, noe som indikerer at TTA kan ha resultert i en omfordeling av fettsyrer i fôret fra lagring til energiproduksjon. I likhet med effekten på overlevelse ved IPN-utbrudd ble det funnet signifikant redusert dødelighet ved et naturlig utbrudd av HSMB i 0+ smolt fôret med TTA. Dødeligheten var redusert fra 4,7% i fisk som ble gitt et fôr uten tilsetning, til 2,5% i grupper fôret med TTA-tilsetning (artikkel IV). Sammenlignet med kontrollfisken hadde fisk fôret TTA en oppregulering av flere gener involvert i lipidmetabolismen (Peroksisom-proliferator aktivert reseptor (PPAR) α and β, carnitin palmitoyl transferase I (CPT I) and acyl-CoA oksidase (ACO)), målt i ventrikkel. Samtidig ble ureainnholdet i plasma funnet å være lavere i fisk fôret TTA. Sett under ett tyder dette på at effekten på overlevelse delvis kan skyldes en endret metabolsk balanse, med bedre proteinkonservering på grunn av økt nedbrytning av lipider. I tillegg viste fisk som tidligere var fôret med TTA høyere vekstrate gjennom sykdomsperioden, sammenlignet med kontrollgruppen.
TTA viser seg å ha en rekke biologiske og fysiologiske effekter i laks som igjen fører til bedre motstandsdyktighet mot sykdommer som IPN og HSMB, redusert kjønnsmodning og like bra eller bedre vekst. Avhandlingen synliggjør viktigheten av å utvikle funksjonelle ingredienser til fiskefôr i moderne fiskeoppdrett for å oppnå bedre vekst, redusert andel tidlig kjønnsmodning og bedre helse.