Using online cell counts for detection and prediction of subclinical intramammary infections in dairy cows

Abstract

Mastitis is an inflammation of the mammary gland that can result in an elevated somatic cell count (SCC). It is mainly caused by intramammary infections (IMI). Cows with mastitis can have clinical signs (clinical mastitis) or no clinical signs (subclinical mastitis). From an economic perspective, mastitis is one of the most important diseases in dairy production, and most of the economic losses are due to reduced milk production following subclinical mastitis. Because subclinical IMI are the commonest cause of subclinical mastitis, detection and management of subclinical IMI are of considerable importance for dairy production. The detection of subclinical IMI using laboratory analysis of milk samples is, however, both time consuming and costly. Therefore, subclinical IMI are normally detected using SCC as part of a dairy-herd improvement program (DHI). The challenge with this approach is, first, the moderate association between SCC and subclinical IMI, and, second, that the time lag between readings of SCC based on DHI samples is often too long for the prediction of future episodes of subclinical IMI. More recently, various on-farm sensor systems have been developed to detect IMI. These provide data registrations that, to varying extents, are linked to the status of the animal. Therefore, algorithms using such sensor data can be seen as diagnostic tests, where the ability to classify disease status correctly based on sensor data represents the diagnostic test properties of the sensor system. A major challenge with these systems is that the diagnostic test properties for detection of subclinical IMI are either only moderately accurate or not known. This, in turn, hampers implementation of such systems for decision support. Therefore, the main objective of this thesis was to evaluate the use of SCC data from online cell count (OCC) values obtained from each milking of cows in an automatic milking system (AMS). Specifically, we wanted both to evaluate the detection of cows with subclinical IMI using OCC values, and to use the OCC values to predict the future prevalence of subclinical IMI at the herd level. We expected considerable variation in OCC values from milking to milking. Therefore, we used the elevated mastitis risk (EMR) index as a diagnostic test to evaluate the association of the OCC values with subclinical IMI (Paper I). The EMR index is the output of an algorithm that preprocesses and parameterizes the raw OCC values into an EMR indicator, ranging from 0 - 1, where higher EMR values indicate an elevated risk of mastitis. Our findings showed that the diagnostic test properties of the EMR were too low to be used as the sole method of detection of subclinical IMI in individual cows during lactation. It may, however, be useful for detection of cows with subclinical IMI at drying off (Paper I). In Paper II, we investigated the variation in OCC values from cows with and without subclinical IMI and found that only 15% of the variation in OCC values could be described by subclinical IMI and by other fixed effects like lactation stage, parity, milk yield, OCC in residual milk from the previous milking, inter-quarter difference between the highest and lowest conductivity, genetic constitution, milking interval and season. However, the fixed and random effects (cow and lactation within cow) together described 55% of the milking-to-milking variability of OCC. This means that 45 % of the variation in OCC values is not explained. Therefore, moderate diagnostic test properties should be expected when using EMR as a diagnostic test for detection of subclinical IMI in individual cows during lactation. In order to predict the future prevalence of subclinical IMI at the herd level, we developed a Susceptible-Infectious-Susceptible transmission model for IMI based on bacteriological culture results of quarter milk samples (Paper III). Simulations, based on parameters for transmission and cure rate, can be used to generate predictions for any given time. We used Corynebacterium spp., which are bacteria known to cause persistent subclinical IMI, as the infectious pathogen to establish this model. In Paper IV, this transmission model was applied to the EMR, and we demonstrated that the transmission model can also be used to predict future prevalence of subclinical IMI in a herd, using the EMR as a proxy for infection. Although the detection of subclinical IMI using the EMR is not optimal for individual cows, predictions of herd-level prevalence will be relatively accurate and consistent. Changes in the parameters of the EMR in such dynamic models, will alter the predicted subclinical IMI prevalence. This way, simulations can be used to determine future herd level status of udder health. Such information can be implemented in a decision-support tool, and preventive actions can be taken to avoid an increase in the future prevalence of subclinical IMI. The research conducted in this PhD has contributed to our understanding of the association between OCC values and subclinical IMI, using the EMR as a diagnostic test. Furthermore, we have shown that the EMR may be used as a proxy for infection in transmission modeling of subclinical IMI at the herd level. Despite suboptimal diagnostic test properties of the EMR, a sensor system based on the EMR can provide useful information in an udder-health management decision-support tool. The transmission model can be further extended to include the effects of different preventive actions to reduce the transmission rate of subclinical IMI in the herd. In order to do this, we need more knowledge of parameterization of preventive actions and the quantification of their effect on transmission dynamics.

Mastitt er ein betennelse i ein eller fleire jurkjertlar som kan gi auka innhald av kjernehaldige celler (SCC) i mjølka. Den vanlegaste grunnen til mastitt er intramammære infeksjonar (IMI). Kyr med mastitt kan visa kliniske teikn (klinisk mastitt) eller ingen kliniske teikn (subklinisk mastitt). Mastitt er ein av dei viktigaste sjukdommane i mjølkeproduksjonen over heile verda. Den gir dårlegare dyrevelferd, redusert produksjon og økonomiske tap. Storparten av det økonomiske tapet kjem som følgje av redusert mjølkeproduksjon frå kyr med subklinisk mastitt. Sidan subklinisk IMI er den vanlegaste grunnen til subklinisk masttitt, er det viktig for mjølkekvalitet, dyrevelferd og bondens økonomi at subklinisk IMI vert oppdaga og handtert så raskt og så godt det lar seg gjera. Det er ei utfordring at laboratorieundersøking av mjølkeprøver for å oppdaga subklinisk IMI er både tidkrevjande og kostbart. Difor vert subklinisk IMI i dag vanlegvis oppdaga ved analyse av SCC frå prøver tekne i samband med mjølkeveging. Utfordringa med denne tilnærminga, er at det er moderat samanheng mellom SCC og subklinisk IMI, og at tida mellom analyse av SCC frå prøver tekne i samband med mjølkeveging er for lang til å predikera framtidige episodar av IMI. Dei siste åra har det vorte utvikla fleire sensorar til bruk på garden for å oppdaga IMI. Slike sensorsystem leverer data som, i varierande grad, er knytta til dyrets status. Difor kan ein sjå på algoritmer, som bruker slike data, som diagnostiske testar, der evna til å klassifisera eit dyr sin sjukdomsstatus gir dei diagnostiske testeigenskapane til sensorsystemet. Diverre har desse systema anten moderate eller ukjente diagnostiske testeigenskaper for å oppdaga subklinisk IMI, noko som gjer at systema har moderat verdi som beslutningsstøtte for bonden. Målet med denne avhandlinga var difor å få meir kunnskap om korleis me kan bruka data frå celletalsmålaren i automatiske mjølkingssystem (AMS). Denne gir eit celletal (OCC) frå kvar mjølking og me ville sjå om dette kan brukast til å oppdaga kyr med subklinisk IMI og til å predikera framtidig prevalens av IMI på buskapsnivå. Først undersøkte me korleis endringar i OCC over tid heng saman med subklinisk IMI (Artikkel I). Til dette brukte me ein algoritme som omarbeider og parameteriserer data til ein «Elevated Mastitis Risk» (EMR) indeks. Dette er ein indikator for auka mastittrisiko som går frå 0 til 1, der stigande verdiar indikerer auka risiko for mastitt. Våre funn viste at EMR har for dårlege diagnostiske testeigenskapar til å kunne brukast som einaste rutine for å oppdaga individuelle kyr med subklinisk IMI i laktasjon. Den kan likevel brukast til å oppdaga kyr med subklinisk IMI før avsining. I Artikkel II såg me på variasjonen i OCC hjå kyr med og utan subklinisk IMI. Då fann me at berre 15% av variasjonen i OCC kunne forklarast med subklinisk IMI og andre faste variablar som laktasjonsstadium, paritet, yting, OCC i restmjølk frå førre mjølking, skilnad mellom høgaste og lågaste leiingsevne mellom kjertlar, genetisk linje, mjølkingsintervall og sesong. Til saman forklarte dei faste og tilfeldige variablane (ku og laktasjon innan ku) 55 % av variasjonen i OCC frå mjølking til mjølking. Dette tyder at 45 % av variasjonen i OCC ikkje er forklart. Difor må ein forventa moderate diagnostiske testeigenskapar ved bruk av EMR til å oppdaga subklinisk IMI hjå individuelle kyr i laktasjon. Me laga ein «Suscpetible-Infectious-Susceptible»-modell av transmisjonsdynamikken for subklinisk IMI for å predikera framtidig prevalens av subklinisk mastitt på buskapsnivå. Denne vart utvikla på dyrkingsresultat frå kjertelmjølkeprøver (Artikkel III), og me brukte Corynebacterium spp. som infeksiøst agens i denne modellen. Dette er bakteriar som er kjent for å gi persistent subklinisk IMI. I Artikkel IV vart denne transmisjonmodellen brukt på EMR, og me viste at EMR kan brukast i modellen til å predikera framtidig prevalens av subklinisk IMI i ein buskap. Tanken bak dette er at sjølv om statusen for kvar enkelt ku er upresis, så vil dette jamna seg ut i buskapen og antatt framtidig prevalens av IMI vil difor vera nokolunde rett. Ei endring i prediksjonen av framtidig IMI-prevalens kan difor tyda på ei kommande endring i jurhelsa i buskapen. Denne informasjonen kan brukast i verktøy for beslutningsstøtte til bonden, slik at førebyggande tiltak kan settast inn tidleg for å unngå ei framtidig auke i prevalensen av subklinisk IMI. Samla sett har forskinga i denne avhandlinga bidrege til vår forståing av samanhengen mellom OCC og subklinisk IMI, med EMR som ein diagnostisk test. Vidare har me vist at EMR kan brukast i transmisjonsmodellering av subklinisk IMI på buskapsnivå. Eit sensorsystem basert på OCC kan gi verdifull informasjon til bruk i styring av jurhelsa, sjølv om dei diagnostiske testeigenskapane er suboptimale. Transmisjonsmodellen kan utvidast til å ta inn effekt av ulike førebyggande tiltak for å redusera overføringa av subklinisk IMI i buskapen. Men for å gjera dette er det nødvendig å studera effekten av aktuelle tiltak og bruka desse parameterane når transmisjonsdynamikken skal modellerast.