Evolution of adaptations to temperate climate in the grass subfamily Pooideae

Abstract

Temperate biomes are characterized by strong temperature and photoperiod seasonality and frequently occurring frost. Temperate plants have evolved to overcome challenges like cold stress, prolonged winters and short growing seasons. Through cold acclimation, which is a period of cold, non-freezing temperatures, plants increase their frost tolerance. To secure successful reproduction, many temperate plants synchronize flowering with favorable conditions of the short growing season by a two-step induction process. First, the exposure to long, cold periods, i.e. vernalization, increases the competency of many temperate plants to flower and prevents early flowering in autumn. Second, long days of late spring and early summer will promote the transition of shoot apices from vegetative to reproductive stages and subsequent inflorescence development. These mechanism are regulated by complex genetic pathways which are partly interlaced with each other. Among the Poaceae (grass family), the subfamily Pooideae (temperate grasses) is the most important temperate lineage, because it includes the majority of cereals and grass crops cultivated in temperate regions, e.g. wheat (Triticum aestivum), barley (Hordeum vulgare) and perennial ryegrass (Lolium perenne). Cold adaptation, vernalization response and photoperiod-dependent flowering has been studied extensively in these cultivated species. However, little is known about the evolutionary history of temperate adaptations in Pooideae and the biome shift, during which the Pooideae shifted their range from the tropical biomes of their ancestors to extant temperate biomes. In this PhD project we investigated the evolutionary history of temperate adaptions in the Pooideae subfamily and possible consequences for the biome shift. We focused our research on Pooideae lineages that had diverged early in the evolution of the Pooideae and that have not been studied in regard of their temperate adaptations. We tested if well-studied genetic mechanisms regulating cold response, vernalization and photoperiod-dependent flowering in core Pooideae species were conserved in species of early-diverging lineages. We used an array of experiments and analyses, ranging from classical growth experiments and quantitative real-time PCR to phylogenetic reconstruction and comparative transcriptomics. We found that a fraction of the genetic basis underlying temperate adaptation evolved early in the Pooideae subfamily. However, we also found that most of the investigated genes and genetic pathways had undergone extensive lineage-specific evolution, possibly promoted by the successive climate cooling starting around 50 million years ago.

Tempererte biomer karakteriseres av sterk sesongvariasjon i temperatur og daglengde samt regelmessig forekommende frostperioder. Tempererte planter har evolvert til å møte utfordringer som kuldestress, lange vintre og korte vekstsesonger. Ved hjelp av kuldeakklimering - en kald, men frostfri periode - kan tempererte planter øke frosttoleransen. For å sikre reproduksjonssuksess synkroniserer planter blomstringstiden med gunstige forhold i vekstsesongen. I den korte vekstperioden i tempererte områder går plantene gjennom en to-trinns induseringsprossess. Plantene blir blomstringskompetente ved å gjennomgå en lang og kald periode, dvs. vernalisering. Dette vil forhindre at plantene blomstrer om høsten. Etterpå induserer de lange dagene i seint vår og tidlig sommer apikalmeristemets overgang fra vegetative til reproduktive fasen og fremmer utviklingen av blomsterstanden. Disse mekanismene er regulert av komplekse, genetiske signalveier som er delvis tilknyttet hverandre. I Poaceae (gras familien) er underfamilien Pooideae den viktigste tempererte underfamilien da den inneholder flertallet av kultiverte korn- og fôrvekster i tempererte strøk, som for eksempel hvete (Triticum aestivum), bygg (Hordeum vulgare) og flerårig raigras (Lolium perenne). Derfor er kuldetilpassing, vernaliseringsrespons og blomstring i respons til ulike daglengder grundig studert i disse kulturvekstene. Vi vet imidlertid lite om den evolusjonære historien av tilpasninger til temperert klima i den tidlige evolusjonen i Pooideae og hvordan Pooideae endret sin utbredelse fra de tropiske strøkene forfedrene befant seg i til den tempererte utbredelsen vi ser i dag. I dette doktorgradsprosjektet har vi undersøkt evolusjonshistorien til grasunderfamilien Pooideae og evolusjonære tilpasninger til temperert klima. Forskning er fokusert på Pooideae linjer som divergerte tidlig i Pooideaes evolusjon og som ikke før er studert med fokus på tempererte tilpassinger. Vi har testet om kjente genetiske mekanismer som regulerer kuldetilpassing, vernaliseringsrespons og blomstring i forhold til ulike daglengder i kultiverte Pooideae arter er konservert i arter fra tidlig divergerte linjer. Vi har brukt en rekke eksperimenter og analysemetoder, fra klassiske veksteksperimenter og kvantitativ PCR til fylogenetisk rekonstruksjon og komparativ transkriptomik. Funnene våre viser at kun en liten del av det genetiske grunnlaget som kontrollerer tilpasning til temperert klima evolverte tidlig i underfamilien Pooideae. De fleste av de undersøkte gener og genetiske signalveier evolverte videre i spesifikke linjer, muligens indusert av både gradvise og plutselige klimaendringer i de siste 50 million år.